Монастырская каменная церковь Благовещения была выстроена в 1179 году архиепископом Ильей неподалеку от Успенской церкви Аркажского монастыря, сооруженной в 1188 году. Развалины храма Успения и двух других храмов Аркажского монастыря были недавно обнаружены раскопками. Церковь Благовещения не входила в состав Аркажского монастыря. Распространенное современное название ее «Аркажская» связано с близ расположенной небольшой деревней.

Церковь Благовещения представляет наиболее древний образец малых четырехстолпных новгородских храмов второй половины ХII века. От первоначальной постройки сохранилась только нижняя половина. Верхние части стен, своды и купол рухнули еще в древности и были вновь выстроены в ХVII веке. Именно в эту пору появилось восьмискатное покрытие здания и новый купол. В древности фасады, расчлененные лопатками на три части, завершались полуциркульными закомарами; кровля была посводной. Три апсиды храма сохранились также не на всю их первоначальную высоту. Богато украшенные наличники окон появились в ХVII веке после растески древних оконных проемов.

Фресковая роспись церкви Благовещения, исполненная в 1189 году, сохранилась фрагментарно только в алтарной части храма и расчищена из-под побелки и поздней штукатурки пока еще не полностью. Стенопись церкви Благовещения отмечена особенностями складывавшейся к концу ХII века новгородской художественной школы. Яркая полнозвучная красочная палитра, подчеркнутая роль линии, резкий контурный рисунок - все эти особенности, отчетливо выступающие в росписи Благовещенской церкви, являются характерными чертами новгородской школы как в станковой, так и в монументальной живописи ХII - ХIII веков.

В 1941 - 1943 годах храм был превращен фашистскими захватчиками в конюшню и склад сена. Часть расчищенных фресок была уничтожена, а оставшиеся покрыты плотным слоем копоти и грязи. В 1945 году фрески вновь пришлось расчищать.